Na osnovu legende sačuvane u jednom starom spisu, Rakovac je osnovao krajem 15. veka Raka Milošević, veliki komornik despota Jovana Brankovića. Po njemu je manastir i dobio ime.
Crkva manastira Rakovca sazidana je možda 1533. godine, i ona je bila jedna od najlepših koje su kod nas podignute u 16. veku. Za razliku od ostalih fruškogorskih manastira, Rakovac je često pominjan tokom 17. veka. Brojni zapisi govore da je manastir u više navrata bio razaran, napušten, pa zatim obnavljan. Istovremeno na osnovu ovih podataka može se zaključiti da se u to vreme u Rakovcu nalazio razvijeni prepisivački centar.
Tokom 18. veka manastir se često pominje. Pri obnovljenom manastiru, staru kasnosrednjevekovnu crkvu iz vremena osnivanja manastira (posvećenu sv. vračevima Kuzmanu i Damjanu), osvetio je 1718. godine episkop Nikanor Dimitrijević. Pouzdane likovne i tekstualne podatke o izgledu manastira oko polovine 18. veka pružaju gravira Hristofora Žefarovića iz 1743. i poznati Opis fruškogorskih manastira iz 1753. godine. Na osnovu ovih izvora sasvim jasno se mogu uočiti mnogobrojne promene izvedene na crkvenoj građevini u toku nepune dve decenije.
Za vreme restauriranja crkve 1763.g. i docnije 1900.g. sve stare freske iz 16. veka uništene su. Danas, ostaci fresko-sloja nalaze se na stupcima u naosu i u podkupolnom svodu (Hristos Pantokrator), zatim u proskomidiji u obliku niše i coklu oltarske apside. Umesto starije oltarske pregrade opisane 1753. godine, crkva je dobila bogato izrezbareni ikonostas dvostruko veće površine, koji je slikao 1763. godine poznati majstor Vasilije Ostojić iz Novog Sada, a završio ga Janko Halkozović. Na zidovima trpezarije u zgradi konaka nalazili su se slikarski radovi rađeni uljanim bojama. Devet velikih kompozicija (uništenih u Drugom svetskom ratu) slikao je 1768. godine rakovački monah Amvrosije Janković.
Izdvojena (grobljanska) kapela manastira Rakovca (posvećena Bogorodici) na istočnoj strani, podignuta je 1751. godine zaslugom monaha Hadži-Joanikija, postrižnika i namesnika ovog manastira.
Trostrane zgrade manastirskih konaka, zatvorene sa istočne strane visokim zidom, nastajale su postepeno. Zapadno krilo sazidano je 1736. godine, dok je deo krila na severnoj strani podignut pre 1753. g. ktitorstvom igumana Isaije. Iz istog vremena potiče i deo jednospratnog konaka na južnoj strani. Godine 1761. kao ktitor prilikom dovršenja zgrada konaka zabeležen je mitropolit Pavle Nenadović. Konačni trostrani oblik manastirski konaci su dobili pre 1771. godine.
Iz druge polovine 19. veka potiče dragocena stara fotografija, na kojoj su crkvena građevina i zgrade manastirskih konaka prikazane sa jugoistočne strane. Brojni adaptacioni radovi iz polovine 18. veka lako se mogu uočiti.
[wonderplugin_slider id=22]
U Drugom svetskom ratu manastir je znatno postradao. Zvonik je miniran i srušen do visine kapele u prvom spratu. U toku 1958.-59. godine Pokrajinski zavod za zaštitu spomenika kulture rekonstruisao je crkvenu građevinu, kojoj je na taj način sa puno uspeha vraćen izgled iz vremena njenog nastanka.
Posebno treba istaći da je u Rakovcu 1700. godine načinjen novi prepis Dušanovog zakonika, a 1714. godine napisan poznati Rakovački rukopisni srbljak. Godine 1741. bakrorezac Toma Mesmer „izrezao“ je za ovaj manastir graviru pod imenom Hristos Evharistija, a 1749. godine izrezbarene i oslikane pevnice za Rakovac (danas u Banoštoru) načinio je jeromonah Silvester Popović.
